Решение об учреждении кафедры угро-финской филологии на историко-филологическом факультете Петроградского императорского университета было принято, по архивным данным, в декабре 1917 года и повторно — в феврале 1919 года. Однако кафедра начала работать только в 1925 году. Первым заведующим стал профессор, позднее член-корреспондент АН СССР Дмитрий Владимирович Бубрих, возглавлявший кафедру до последнего дня своей жизни, с 1925 по 1949 годы. Перерыв в работе Д. В. Бубриха в 1938—1939 годах был связан с его арестом, обязанности заведующего кафедрой в это время исполняла профессор Э. А. Якубинская-Лемберг, а также в 1941—1943 годах в эвакуации обязанности заведующего кафедрой в 1941—1942 годах исполнял доцент И. И. Майшев.
В дальнейшем работой кафедры руководили:
- в 1949—1955 годах — профессор А. И. Попов,
- в 1955—1956 годах — профессор. Э. А. Якубинская-Лемберг,
- в 1956—1957 годах — доцент Шандор (А. А.) Мокань,
- в 1957—1991 годах — профессор З. М. Дубровина,
- в 1991—2006 годах — доцент Л. И. Сувиженко,
- в 2007—2023 годах — доцент Н. Н. Колпакова,
- с 2023 года — профессор Е. Г. Сойни.
В 1944—1948 годах кафедра входила в состав подразделений Восточного факультета СПбГУ, в 1948—1952 годах — факультета народов Севера. В 1952 году была переведена на филологический факультет. В довоенные годы в задачи кафедры входила систематическая подготовка научных кадров по изучению финно-угорских языков, в основном, из числа представителей финно-угорских народов. Финский язык как иностранный начали преподавать на кафедре после войны, с 1946 года началось преподавание венгерского языка. Эстонский язык как основная специальность преподается с 2007 года.
В настоящее время коллектив преподавателей кафедры финно-угорской филологии участвует в реализации:
- образовательной программы бакалавриата «Иностранные языки» по профилям «Финский язык», «Венгерский язык», «Эстонский язык»;
- образовательной программы магистратуры «Теория и история языка и языки народов Европы» по профилям «Финский язык и перевод», «Венгерский язык и перевод», «Эстонский язык и перевод»;
- образовательной программы магистратуры «Культура и искусство Венгрии»;
- образовательной программы магистратуры «Балтийский мир: история и культура».